Galleriet har en inredning som är stramt klassicistisk med kolonner och pilastrar med joniska kapitäl och vackert marmorerade väggar.
Inredningen härstammar från 1920-talet, då Carl och Olga Milles, efter
en inspirerande resa till bland annat Pompeji, lät bygga om stora delar
av huvudbyggnaden i nyklassisk stil. Mosaikgolvet, liksom
alabasterlamporna i taket, har Carl Milles ritat.
Galleriet fungerade som utställningsrum under dagen och som matsal på kvällen. Då
dukades middagen fram på det stora marmorbordet där skulpturerna var
placerade dagtid. Här finns nu en del mindre skisser och repliker av
Milles arbeten.
Det ändras emellanåt om i samlingarna. Några av de skulpturer, som ofta står framme i Galleriet är Flicka med fallande
löv, en skiss till Euridikefiguren för Orfeusbrunnen utanför Stockholms
Konserthus i silvertenn och Pionjärkvinna med tupp, en skiss till en
fontän i Harrisburg, Pennsylvania från 1938.
Den porträttrelief i gips som är upphängd i trapphallen föreställer skådespelerskan Fredrica
Löf (1760-1813) och är utförd av den store svenske skulptören Johan
Tobias Sergel (1740-1814).
I trapphallen hänger en kalligrafisk hyllningsdikt till Millesgårdens skönhet författad av den kinesiske
poeten Kuo Mo-Juo från 1962.