Galleriet har en inredning som är stramt klassicistisk med kolonner och pilastrar med joniska kapitäl och vackert marmorerade väggar. Inredningen härstammar från 1920-talet, då Carl och Olga Milles, efter en inspirerande resa till bland annat Pompeji, lät bygga om stora delar av huvudbyggnaden i nyklassisk stil. Mosaikgolvet, liksom alabasterlamporna i taket, har Carl Milles ritat.
Galleriet fungerade som utställningsrum under dagen och som matsal på kvällen. Då dukades middagen fram på det stora marmorbordet där skulpturerna var placerade dagtid. Här finns nu en del mindre skisser och repliker av Milles arbeten.
Det ändras emellanåt om i samlingarna. Några av de skulpturer, som ofta står framme i Galleriet är Flicka med fallande löv, en skiss till Euridikefiguren för Orfeusbrunnen utanför Stockholms Konserthus i silvertenn och Pionjärkvinna med tupp, en skiss till en fontän i Harrisburg, Pennsylvania från 1938.
Den porträttrelief i gips som är upphängd i trapphallen föreställer skådespelerskan Fredrica Löf (1760-1813) och är utförd av den store svenske skulptören Johan Tobias Sergel (1740-1814).
I trapphallen hänger en kalligrafisk hyllningsdikt till Millesgårdens skönhet författad av den kinesiske poeten Kuo Mo-Juo från 1962.